Fièvre catarrhale ovine en Europe en 2014 : épizootie dans les Balkans, progression de la circulation en Italie et en Espagne

Elena Arsevska (1, 2) ((link sends e-mail)elena.arsevska@cirad.fr), Thomas Balenghien^* (1, 2), Emmanuel Bréard^* (3), Claire Garros^* (1, 2), Renaud Lancelot^* (1, 2), Corinne Sailleau^* (3), Stéphan Zientara^* (3)

(1) Cirad, UMR CMAEE, Montpellier, France ; (2) Inra, UMR 1309, Montpellier, France ; (3) UPE, Anses, Laboratoire de santé animale, UMR 1161 Anses, INRA, ENVA, Maisons-Alfort, France

^* par ordre alphabétique, article écrit dans le cadre de la Veille sanitaire internationale de la Plateforme ESA

L’année 2014 a été caractérisée par une situation épidémiologique nouvelle vis-à-vis de la fièvre catarrhale ovine (FCO) en Europe. Suite à la première notification de foyers de sérotype 4 (BTV-4) en Grèce dans la région du Péloponnèse (mai 2014), onze pays de la région des Balkans ont été touchés par l’épizootie de BTV-4 avec un total de 6 485 foyers déclarés. Fin novembre 2014, en Italie, 25 foyers dus au BTV-4 avaient été confirmés. Une diffusion du virus BTV-1 a de plus été observée dans la partie continentale du pays. En Espagne, les premières suspicions impliquant une souche différente de BTV-4 ont été déclarées en septembre 2014. Aucun lien épidémiologique n’existe cependant avec l’épizootie dans les Balkans. Début décembre, 351 foyers avaient été déclarés en Espagne en dehors de la zone de restriction pour le BTV-4. Par ailleurs, sept foyers de BTV-1 ont été déclarés dans le sud du pays. Au vu des stratégies de lutte appliquées par les pays touchés, il ne fait aucun doute que la vaccination de masse reste le seul moyen réellement efficace de lutte contre la FCO. Les traitements insecticides des animaux permettent au mieux de limiter la transmission et ralentir la diffusion, sans la stopper.

La fièvre catarrhale ovine (FCO) est une maladie virale à transmission vectorielle non contagieuse affectant les ruminants domestiques (ovins, bovins, caprins) et sauvages. Elle reste souvent sub-clinique chez les bovins. Les insectes vecteurs de la FCO sont des moucherons hématophages appartenant au genre Culicoides (Diptera : Ceratopogonidae). La FCO est une maladie à déclaration obligatoire à l’Organisation mondiale de la santé animale (OIE). Elle perturbe le commerce international d’animaux et de produits d’origine animale (Saegerman et al., 2008).

Historique des sérotypes 1 et 4 du virus de la FCO en Europe méditerranéenne

 Avant 1998, la FCO était considérée en Europe comme une maladie exotique, avec quelques incursions sporadiques. Le sérotype 10 (BTV-10) a été observé en Espagne et au Portugal de 1956 à 1960 (Sellers et al., 1978). Plus tard (1979-80), une incursion de BTV-4 a été observée dans l’est du Bassin méditerranéen à proximité de la Turquie (îles grecques de Lesbos et de Rhodes) (Mellor et Boorman, 1995). Ce même sérotype a été retrouvé en Grèce en 1999 et 2000. Aucun foyer de BTV-4 n’a été notifié en Europe jusqu’en 2003, quand le virus a été confirmé en Italie, dans les Iles Baléares et en Corse. L’année suivante, ce sérotype a été retrouvé en Corse, en Espagne continentale et au Maroc, puis en Sardaigne, en Sicile, en Italie continentale, en Espagne, et au Portugal en 2005 (Breard et al., 2007; Purse et al., 2005). Une campagne de vaccination des ovins contre le BTV-4 a été menée en Espagne en 2004 et 2005 avec un vaccin atténué. Depuis 2006, ce vaccin a été remplacé par un vaccin inactivé, utilisé chez les bovins et ovins.

La circulation du BTV-1 a été observée pour la première fois en Algérie en 2006, avec une diffusion rapide dans le Bassin méditerranéen jusqu’en 2010 (Cêtre-Sossah et al., 2011). Il a été détecté en juillet 2007 en Espagne dans la province de Cadix, et en même temps au Portugal et en France (de Diego et al., 2014). Une campagne de vaccination contre le BTV-1 a été menée en Espagne en 2007 puis en 2009 avec un vaccin inactivé contre le BTV-1 et le BTV-4. Le nombre annuel de foyers en Espagne est passé de 2 861 en 2008 à 80 en 2010. Depuis, un petit nombre de foyers (4 en 2011 et 2012 ; 5 en 2013) ont été déclarés en Espagne jusqu’à 2014. Le BTV-1 est réapparu en Sardaigne en même temps qu’une souche réassortie de BTV-4 à l’automne 2012 (Lorusso et al., 2013) puis en 2013 quand l’épizootie de BTV-1 s’est propagée à la Sardaigne, la Corse (Sailleau et al., 2014), la Sicile et l’Italie continentale (Lorusso et al., 2014).

L’épizootie de FCO en 2014 en Europe

Balkans, Turquie et Italie

Les données disponibles sont résumées dans le Tableau 1. Depuis la première notification de foyers causés par le BTV-4 en Grèce dans la région du Péloponnèse, (30 mai 2014), onze pays des Balkans ont été touchés par l’épizootie (Figure 1). Par ordre chronologique, les foyers ont été déclarés en Bulgarie en juillet, puis en Macédoine, en Albanie, en Serbie, en Roumanie et en Turquie en août. En octobre, des foyers ont été déclarés en Bosnie-Herzégovine, en Croatie et en Hongrie. Les plus grands nombres de foyers ont été déclarés par la Grèce (n=2 895), la Bulgarie (n=1 353) et la Roumanie (n=1 113). La létalité apparaît élevée chez les ovins (moins élevée en Croatie (5 %) et en Turquie (13 %) et plus élevée en Grèce (39 %) et en Serbie (38 %)). Dans ces derniers pays, la létalité des caprins apparait également élevée (26 % en Grèce et 34 % en Serbie). Une létalité élevée des bovins a été notifiée par la Macédoine (25 %), la Serbie (17 %) et la Grèce (16 %). Cependant, il faut considérer ces chiffres avec précaution, sans plus de précisions sur la définition des cas de morbidité, ni des modalités d’attribution des cas de mortalité au virus de la FCO.

En Italie, des suspicions de FCO ont été enregistrées début novembre 2014 dans la région des Pouilles (sud-est de l’Italie, sur la côte adriatique). Fin novembre, 25 foyers de BTV-4 étaient confirmés. Par ailleurs, des foyers de BTV-1 ont été détectés dans les régions suivantes : Abruzzes (n=146), Basilicate (n=39), Calabre (n=321), Campanie (n=102), Emilie-Romagne (n=16), Lazio (n=327), Marche (n=81), Molise (n=35), Pouilles (n=40), Sardaigne (n=11), Sicile (n=68), Toscane (n=70) et Ombrie (n=127) (source : réunion européenne SCFCAH, janvier 2015). Les données disponibles sont résumées dans le Tableau 2.

Les études phylogénétiques de la souche responsable des foyers dans les Balkans, en Turquie et en Italie indiquent qu’il s’agit d’une souche de BTV-4 distincte de celles qui ont circulé ces dernières années en Europe de l’ouest (notamment en Espagne).

Espagne

En Espagne, les premières suspicions de BTV-4 ont été déclarées en septembre 2014. Début décembre, 351 foyers ont été déclarés en dehors de la zone habituelle de présence du BTV-4 (sud de l’Espagne). Les régions affectées étaient : Ciudad Real (n=50), Tolède (n=2), Badajoz (n=59), Cáceres (n=14), Córdoba (n=146), Séville (n=43), Jaén (n=31) et Cadiz (n=6). Les estimations de morbidité des ruminants sensibles étaient de 6,4 % avec une mortalité de moins de 1 %. Dans le même temps, sept foyers de BTV-1 ont été déclarés dans le sud du pays, dans la région de Cadiz (source : réunion européenne SCFCAH, décembre 2014).

Mesures de lutte adoptées en 2014

Balkans et Turquie

Pendant l’épizootie en 2014, seule la Turquie a utilisé la vaccination dans la zone de restriction (100 km autour des foyers) suite au premier foyer détecté. Les autres pays ont mis en place uniquement des mesures de quarantaine, de restriction des mouvements d’animaux et de lutte contre les vecteurs.

Au printemps 2015, la Croatie, la Hongrie, la Roumanie et la Bulgarie ont prévu de vacciner les ruminants domestiques contre le BTV-4 ainsi que de mettre en place des mesures de surveillance par des animaux sentinelles et de suivi de l’activité vectorielle. Les autres pays des Balkans mettront en place des mesures de surveillance par des animaux sentinelles et de lutte contre les vecteurs.

Italie et Espagne

L’Italie a mis en œuvre la vaccination obligatoire contre le BTV-1 chez les bovins, caprins et ovins dans les zones de restriction du centre et du sud du pays incluant la Sardaigne et la Sicile.

L’Espagne a fait de même chez les bovins et ovins : i) contre BTV-1 dans le sud du pays, ii) contre BTV-4 dans le sud et le centre du pays (source : réunion européenne SCFCAH, novembre, décembre, 2014).

Discussion

Diffusion de BTV-4 dans les Balkans et Turquie

Une telle extension de la FCO sur le pourtour méditerranéen avait déjà été observée entre 1999 et 2001 avec le BTV-9 en Grèce, en Bulgarie, dans les pays de l’ex-Yougoslavie, puis en Italie. La Roumanie n’avait à notre connaissance pas été atteinte. L’épizootie en cours de BTV-4 s’est donc propagée dans des zones plus septentrionales que celle de 1999/2001.

Bien que les données disponibles de diversité et d’abondance des Culicoides dans cette région soient incomplètes, il est vraisemblable que la situation est équivalente à celle du sud de l’Europe de l’Ouest, à savoir une dominance de C. imicola dans les zones méditerranéennes, et des espèces de l’ensemble Obsoletus (principalement les espèces jumelles C. obsoletus et C. scoticus) dans les zones non-méditerranéennes (Patakakis et al., 2009; Purse et al., 2006). Dans les zones méditerranéennes, C. imicola atteint son pic de population en septembre/octobre, mais ses populations peuvent se maintenir à un niveau important jusqu’en novembre si les températures restent élevées. Dans les zones non-méditerranéennes, les espèces de l’ensemble Obsoletus atteignent leur pic de population plutôt en début d’été, avec un pic secondaire en septembre/octobre et une baisse des populations par la suite. La dynamique de population des Culicoides n’est pas un facteur limitant pour le passage de l’hiver par le virus, dont la transmission l’année suivante va dépendre principalement du niveau d’immunité de la population hôte.

Il n’existe pas a priori de barrière physique pouvant limiter la progression du BTV-4 vers le nord-est, le plateau de Volhynie-Podolie (en Ukraine) ne présentant qu’une altitude faible. L’éventuelle progression vers le nord-est dépendrait notamment de l’efficacité des mesures de lutte prises en Roumanie, les espèces de Culicoides de l’ensemble Obsoletus étant certainement présentes en abondance dans ces zones. Il est donc possible qu’on assiste en 2015 à une extension du BTV-4 vers le nord-est. L’extension vers le nord-ouest depuis la Hongrie va dépendre de l’efficacité des mesures de lutte prises, la grande Plaine hongroise étant cependant relativement bien circonscrite au nord par la chaine des Carpates et à l’est par les Alpes.

Diffusion de BTV-1 et BTV-4 en Italie et Espagne

Jusqu’à présent, il n’y a pas eu de passage du virus de la FCO depuis l’Italie continentale vers la France. Cela peut s’expliquer en partie par l’efficacité des mesures de police sanitaire prises en Italie et les barrières géographiques constituées par les Apennins et les Alpes. Cependant, ces barrières montagneuses présentent des zones de moindre altitude, notamment sur le littoral. Un autre facteur défavorable à la diffusion du virus est le cordon sanitaire naturel que représente le littoral méditerranéen français, avec une faible abondance : i) des ruminants sensibles et ii) des populations de de Culicoides d’espèces méditerranéennes, y compris C. imicola qui atteint la limite septentrionale de sa distribution (Venail et al., 2012), et d’espèces paléarctiques, comme celles de l’ensemble Obsoletus (Balenghien et al., 2012). Cela étant, des sauts de distribution de l’infection liés à des mouvements d’animaux sont toujours possibles.

En Espagne, le fait marquant est la progression de l'épizootie à BTV-4 malgré la vaccination, limitée aux ovins et aux bovins des régions infectées : elle était facultative dans les autres régions qui sont aujourd’hui infectées. Au final, l’infection est remontée vers le nord, alors qu’en 2013 elle était restée confinée au sud du pays.

Le cheptel français est immunologiquement naïf vis-à-vis du BTV-4, et la situation épidémiologique dans les Balkans montre sans ambiguïté que l’infection avec ce virus peut se propager en dehors de la zone de présence de C. imicola.

Lutte anti-vectorielle

Il n’existe pas, à l’heure actuelle, de méthode permettant de réduire efficacement les populations de Culicoides. Le traitement insecticide des animaux avec des formulations topiques de type pour-on fournit une certaine protection individuelle. Cependant, si ces formulations diminuent le contact entre hôtes et vecteurs et provoquent une mortalité de Culicoides entrant en contact avec les animaux traités, la protection n’est jamais de 100 % et la rémanence est courte sur les parties glabres : forte diminution de la mortalité infligée dans la première semaine post-traitement et disparition de tout effet dans les deux à trois semaines (Venail, 2014). La rémanence pourrait être plus longue dans le pelage de l’animal. Cela est vraisemblablement lié à la faible diffusion de l’insecticide sur le corps de l’animal et à son élimination rapide. Par ailleurs, l’utilisation d’insecticides produit des résidus susceptibles d’avoir des effets indésirables sur d’autres espèces d’arthropodes et sur les chaînes trophiques auxquelles ils appartiennent.

Ainsi, il ne fait aucun doute que la vaccination reste, à l’heure actuelle, le seul moyen réellement efficace de lutte contre la FCO. Les traitements insecticides des animaux permettent au mieux de limiter la transmission et ralentir la diffusion, sans la stopper.

Remerciements

Dr. Kujtim Mersini, des Services vétérinaires d’Albanie, Dr. Ylli Pema, du Projet PAZA « Protection Against Zoonotic Diseases », Albanie et Dr. Greta Nikolovska des Services vétérinaires d’Ex-République Yougoslave de Macédoine pour leur contribution pour la validation de certaines données épidémiologiques.

Références bibliographiques

Balenghien, T., Delécolle, J.-C., Setier-Rio, M.-L., Rakotoarivony, I., Allène, X., Venail, R., Delécolle, D., Lhoir, J., Mathieu, B., Chavernac, D., others, 2012. Vecteurs du virus de la fièvre catarrhale ovine: suivi des populations de culicoides en 2011 en France. Bull. Epid. Santé Anim. Alim. 54, 35–40.

Bréard, E., Sailleau, C., Nomikou, K., Hamblin, C., Mertens, P.P.C., Mellor, P.S., El Harrak, M., Zientara, S., 2007. Molecular epidemiology of bluetongue virus serotype 4 isolated in the Mediterranean Basin between 1979 and 2004. Virus Res. 125, 191–197. doi:10.1016/j.virusres.2007.01.002

Cêtre-Sossah, C., Madani, H., Sailleau, C., Nomikou, K., Sadaoui, H., Zientara, S., Maan, S., Maan, N., Mertens, P., Albina, E., 2011. Molecular epidemiology of bluetongue virus serotype 1 isolated in 2006 from Algeria. Res. Vet. Sci. 91, 486–497. doi:10.1016/j.rvsc.2010.10.002

De Diego, A.C.P., Sánchez-Cordón, P.J., Sánchez-Vizcaíno, J.M., 2014. Bluetongue in Spain: from the first outbreak to 2012. Transbound. Emerg. Dis. 61, e1–11. doi:10.1111/tbed.12068

Lorusso, A., Sghaier, S., Ancora, M., Marcacci, M., Di Gennaro, A., Portanti, O., Mangone, I., Teodori, L., Leone, A., Camma’, C., Petrini, A., Hammami, S., Savini, G., 2014. Molecular epidemiology of bluetongue virus serotype 1 circulating in Italy and its connection with northern Africa. Infect. Genet. Evol. 28, 144–149. doi:10.1016/j.meegid.2014.09.014

Lorusso, A., Sghaier, S., Carvelli, A., Di Gennaro, A., Leone, A., Marini, V., Pelini, S., Marcacci, M., Rocchigiani, A.M., Puggioni, G., Savini, G., 2013. Bluetongue virus serotypes 1 and 4 in Sardinia during autumn 2012: New incursions or re-infection with old strains? Infect. Genet. Evol. 19, 81–87. doi:10.1016/j.meegid.2013.06.028

Mellor, P.S., Boorman, J., 1995. The transmission and geographical spread of African horse sickness and bluetongue viruses. Ann. Trop. Med. Parasitol. 89, 1–15.

Patakakis, M.J., Papazahariadou, M., Wilson, A., Mellor, P.S., Frydas, S., Papadopoulos, O., 2009. Distribution of Culicoides in Greece. J. Vector Ecol. J. Soc. Vector Ecol. 34, 243–251. doi:10.1111/j.1948-7134.2009.00033.x

Purse, B.V., Mellor, P.S., Rogers, D.J., Samuel, A.R., Mertens, P.P.C., Baylis, M., 2005. Climate change and the recent emergence of bluetongue in Europe. Nat. Rev. Microbiol. 3, 171–181. doi:10.1038/nrmicro1090

Purse, B.V., Nedelchev, N., Georgiev, G., Veleva, E., Boorman, J., Denison, E., Veronesi, E., Carpenter, S., Baylis, M., Mellor, P.S., 2006. Spatial and temporal distribution of bluetongue and its Culicoides vectors in Bulgaria. Med. Vet. Entomol. 20, 335–344. doi:10.1111/j.1365-2915.2006.00636.x

Saegerman, C., Reviriego-Gordejo, F., Pastoret, P.-P., 2008. Fièvre catarrhale ovine en Europe du nord. OIE, Paris.

Sailleau, C., Viarouge, C., Bréard, E., Perrin, J.B., Doceul, V., Vitour, D., Zientara, S., 2014. Emergence of Bluetongue Virus Serotype 1 in French Corsica Island in September 2013. Transbound. Emerg. Dis. doi:10.1111/tbed.12207

Sellers, R.F., Pedgley, D.E., Tucker, M.R., 1978. Possible windborne spread of bluetongue to Portugal, June-July 1956. J. Hyg. (Lond.) 81, 189–196.

Venail, R., 2014. Sensibilité aux insecticides et évaluation préliminaire des méthodes de lutte antivectorielle disponibles contre les Culicoides (Diptera : Ceratopogonidae) paléarctiques, vecteurs de virus émergents d’intérêt en santé animale (Thèse d'université). Université de Montpellier.

Venail, R., Balenghien, T., Guis, H., Tran, A., Setier-Rio, M.-L., Delécolle, J.-C., Mathieu, B., Cêtre-Sossah, C., Martinez, D., Languille, J., Baldet, T., Garros, C., 2012. Assessing Diversity and Abundance of Vector Populations at a National Scale: Example of Culicoides Surveillance in France After Bluetongue Virus Emergence, in: Mehlhorn, H. (Ed.), Arthropods as Vectors of Emerging Diseases, Parasitology Research Monographs. Springer Berlin Heidelberg, pp. 77–102.

Tableau 1. Caractéristiques de l’épizootie de FCO BTV-4 dans les Balkans et en Turquie en 2014 (source OIE)

* Létalité : proportion de morts rapportés au nombre d’animaux atteints

** Ex-République yougoslave de Macédoine

Tableau 2. Caractéristiques de l’épizootie de FCO en Italie en 2014 (BTV-1 et BTV-4) (Source : DG SANCO SCFCAH, janvier 2015)

(/) = pas de données

* Létalité : proportion de morts rapportés au nombre d’animaux atteints

Figure 1. Distribution des foyers de BTV-1 et BTV-4 dans l’Union européenne en 2014. Les régions en rouge représentent les zones où des foyers ont été détectés (source : ADNS)